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Nature Microbiology volume 8, pagine 1480–1494 (2023)Citare questo articolo

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Gli impatti della siccità sull’attività microbica possono alterare il destino del carbonio nel suolo e portare alla perdita di carbonio immagazzinato nell’atmosfera sotto forma di CO2 e composti organici volatili (COV). Qui abbiamo esaminato gli impatti della siccità sull’allocazione del carbonio da parte dei microbi del suolo nella foresta pluviale tropicale artificiale della Biosfera 2 monitorando il 13C dal 13C-piruvato specifico per la posizione in CO2 e COV in parallelo con il multi-omics. Durante la siccità, l’efflusso di acetato, acetone e C4H6O2 (diacetile) arricchito con 13C è aumentato. Questi cambiamenti rappresentano un aumento della produzione e dell’accumulo di metaboliti intermedi guidati da una ridotta efficienza del ciclo del carbonio. Contemporaneamente, l’efflusso di 13C-CO2 è diminuito, guidato da una diminuzione dell’attività microbica. Tuttavia, l’allocazione del carbonio microbico nel guadagno energetico relativo alla biosintesi è rimasta invariata, a significare il mantenimento della domanda di energia per la biosintesi dei COV e altri percorsi indotti dallo stress da siccità. Nel complesso, mentre la perdita di carbonio nell’atmosfera attraverso la CO2 diminuiva durante la siccità, la perdita di carbonio attraverso l’efflusso di COV aumentava, indicando cambiamenti indotti dai microbi nel destino del carbonio nel suolo.

I microrganismi regolano il ciclo del carbonio (C) terrestre in modi fondamentali1, inclusa la trasformazione del C del suolo in composti gassosi che possono fuoriuscire nell’atmosfera, principalmente come CO2 attraverso la respirazione eterotrofa microbica. Tuttavia, i microbi producono anche composti organici volatili (COV) come intermedi metabolici, molecole di segnalazione e metaboliti secondari2,3. Infatti, i metaboliti volatili rappresentano un sottoinsieme spesso trascurato del metaboloma completo del suolo4,5 e, sebbene le loro emissioni nell’atmosfera rappresentino solo una piccola perdita di carbonio nel suolo, contribuiscono in modo sostanziale alla chimica atmosferica, compresa la formazione di ozono e i nuclei di condensazione delle nuvole6. Pertanto, caratterizzare il flusso di C mediato dai microbi lungo il continuum suolo-atmosfera è fondamentale per comprendere il destino del C nel suolo e dei COV in caso di cambiamenti ambientali previsti, inclusa la siccità.

Lo stress da siccità induce risposte fisiologiche microbiche ben caratterizzate che influiscono sul metabolismo del C, come la biosintesi di molecole protettive (ad esempio osmoliti e sostanze polimeriche extracellulari) per preservare l'integrità cellulare7,8 e concentrare le risorse9,10. La produzione di queste biomolecole è ad alta intensità energetica e può sottrarre risorse alla sintesi della biomassa9, portando a una diminuzione della respirazione eterotrofa che alimenta la crescita e delle emissioni di CO211,12. La siccità induce anche cambiamenti nella composizione e nella disponibilità di C nel suolo13,14,15, influenzando ulteriormente l'attività microbica16,17, ad esempio, inducendo cambiamenti nell'utilizzo del substrato18. Nel complesso, non è chiaro in che modo i cambiamenti indotti dalla siccità nel metabolismo microbico e nella composizione del carbonio nel suolo influenzino l’allocazione del carbonio ai metaboliti volatili, che possono mitigare lo stress da siccità nelle piante19. Inoltre, il contenuto di acqua nel suolo ha un forte impatto sulle emissioni di COV provenienti dal suolo20, compresi i suoli tropicali21,22, forse a causa degli impatti della siccità sulla biosintesi e/o sul consumo di COV microbici. Caratterizzare i cambiamenti nel ciclo e nella distribuzione del C microbico è particolarmente importante nei suoli delle foreste pluviali tropicali dove la siccità probabilmente si verificherà più frequentemente e durerà più a lungo a causa dei cambiamenti climatici23,24.

Rilevare i cambiamenti nel ciclo e nella distribuzione del C microbico all’interno di complesse reti metaboliche che comprendono percorsi di produzione e consumo concorrenti è impegnativo. Questa complessità può essere superata monitorando il flusso di C mediato dai microbi attraverso i suoli utilizzando metaboliti centrali marcati isotopicamente. La marcatura posizione-specifica del glucosio 13C e/o del piruvato 13C è stata utilizzata per tracciare la distribuzione microbica di C nella CO2 e nella biomassa nei mesocosmi del suolo25,26,27. Mancano tuttavia studi sulla siccità sul campo e sull’assegnazione ai COV28. Le informazioni metaboliche dirette derivate dall'etichettatura degli isotopi possono essere contestualizzate utilizzando vincoli potenti e ricchi di informazioni forniti da approcci omici che profilano il contenuto genico, l'espressione genica e i metabolomi dei microbiomi del suolo26. Insieme, questi approcci possono scoprire i fattori metabolici dello spostamento del ciclo microbico e della distribuzione del C nei suoli sottoposti a siccità.

200 Da) characterized using Fourier-transform-ion-cyclotron-resonance MS (FTICR–MS) (Extended Data Fig. 7b), respectively. Small compounds, mainly representing primary metabolites, that decreased during drought included several amino and keto acids (oxiosocaproate, t-value = −5.09; alanine, t-value = −3.72; formate, t-value = −6.25; glycine, t-value = −3.12; leucine, t-value = −3.16; phenylalanine, t-value = −2.71; pyroglutamate, t-value = −3.09; pyruvate, t-value = −5.31; uracil, t-value = −2.94; and valine, t-value = −3.34; d.f. = 7, P < 0.05, LME), while only trehalose, a common osmolyte produced by bacteria during times of water stress7, increased during drought (t-value = 3.00; d.f. = 7, P = 0.020, LME) (Supplementary Table 1). Drought can induce increased soil concentrations of trehalose14,15, yet the impact on amino acids is variable, with some studies finding an increase13,14,15 and some a decrease44. While we did not detect non-volatile 13C-enriched primary metabolites with 1H-NMR, decreased concentrations of amino acids during drought could indicate decreased C allocation to biosynthesis of biomass or enhanced degradation of proteins./p>

7, mass measurement error <1 ppm and taking into consideration the presence of C, H, O, N, S and P and excluding other elements82. To ensure consistent formula assignment and eliminate mass shifts that could impact formula assignment, all sample peak lists were aligned to each other. The following rules were implemented to further ensure consistent formula assignment: (1) picking formulae with the lowest error between predicted and observed m/z and the lowest number of heteroatoms and (2) requiring the presence of at least four oxygen atoms for the assignment of one phosphorus atom82. The chemical character of thousands of peaks in each sample’s ESI FTICR–MS spectrum was evaluated using van Krevelen diagrams, with biochemical compound classes reported as relative abundance values on the basis of counts of C, H and O as follows: lipids (0 < O:C ≤ 0.3 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.5), unsaturated hydrocarbons (0 ≤ O:C ≤ 0.125 and 0.8 ≤ H:C < 2.5), proteins (0.3 < O:C ≤ 0.55 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.3), amino sugars (0.55 < O:C ≤ 0.7 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.2), lignin (0.125 < O:C ≤ 0.65 and 0.8 ≤ H:C < 1.5), tannins (0.65 < O:C ≤ 1.1 and 0.8 ≤ H:C < 1.5) and condensed hydrocarbons (aromatics; 0 ≤ 200 O:C ≤ 0.95 and 0.2 ≤ H:C < 0.8)78. Analysis of FTICR data was performed using MetaboDirect (v.0.2.7)83 to create profiles of biochemical compound classes and principal component analysis (PCA) plots./p>